Возможности эндоскопической ультрасонографии в диагностике воспалительных заболеваний кишечника и их осложнений

Воспалительные заболевания кишечника (ВЗК), к которым относятся язвенный колит и болезнь Крона, – хронические воспалительные заболевания желудочно-кишечного тракта, являющиеся предметом многочисленных исследований и дискуссий во  всем мире. Распространенность ВЗК в  мире составляет 20,4  на  100  тыс. населения для язвенного колита и 3,7 на 100 тыс. населения – для болезни Крона. С каждым годом число больных растет, что, возможно, говорит об улучшении диагностики ВЗК, но  вместе с  тем демонстрирует определенные недостатки и  трудности в  диагностике и  лечении данной группы больных. Однако несмотря на то что изучением ВЗК занимаются ученые всего мира на протяжении многих десятилетиий, актуальными остаются многие вопросы диагностики и лечения данной патологии. Ввиду стертости симптоматики на ранних этапах, схожести симптомов с другими гастроэнтерологическими заболеваниями, диагностика ВЗК в большом количестве случаев представляет определенные сложности. Вследствие поздней диагностики появляются запущенные формы заболевания, а также осложнения ВЗК. Эндоскопическая ультрасонография (ЭУС, эндоУЗИ) является современным методом диагностики желудочно-кишечного тракта, включающего в  себя эндоскопический и  ультразвуковой осмотры. В статье рассматриваются различные международные и российские исследования по использованию ЭУС при различной патологии ЖКТ. Несмотря на отсутствие ЭУС в официальных рекомендациях при ВЗК, метод представляется перспективным для диагностики, дифференциальной диагностики язвенного колита и болезни Крона, а также осложнений данных заболеваний, таких как первичный склерозирующий холангит, хронический и аутоиммунный панкреатит, аутоиммунный гепатит, рак поджелудочной железы и др. 

1. Белоусова Е.А. Язвенный колит и болезнь Крона. Тверь: Триада; 2002. 128 с.

2. Никулина И.В., Златкина А.Р., Белоусова Е.А., Румянцев В.Г., Юрков М.Ю. Оценка клинико-эпидемиологических показателей воспалительных заболеваний кишечника в Московской области. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 1997;(2):67–71.

3. Ткачев А.В., Мкртчян Л.С., Никитина К.Е., Волынская Е.И. Воспалительные заболевания кишечника: на перекрестке проблем. Практическая медицина. 2012;(3):17–22. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=17719963.

4. Адлер Г. Болезнь Крона и язвенный колит. М.: ГЕОТАР-Медиа; 2001. 527 с.

5. Odze R.D. A Contemporary and Critical Appraisal of ‘indeterminate colitis’. Mod Pathol. 2015;28(1 Suppl.):S30–S46. doi: 10.1038/modpathol.2014.131.

6. Шифрин О.С. Язвенный колит. В: Ивашкин В.Т., Лапина Т.Л. (ред.). Гастроэнтерология. Национальное руководство. Краткое издание. М.: ГЭОТАР-Медиа; 2011. С. 148–162.

7. Lee S.D. The Role of Endoscopy in Inflammatory Bowel Disease, MedGenMed. 2001;3(4). Available at: http://www.medscape.com/viewarticle/407979.

8. Lew R.J, Ginsberg G.G. The Role of Endoscopic Ultrasound in Inflammatory Bowel Disease. Gastrointest Endosc Clin N Am. 2002;12(3):561–571. doi: 10.1016/s1052-5157(02)00016-8.

9. Dağli U., Over H., Tezel A., Ulker A., Temuçin G. Transrectal Ultrasound in the Diagnosis and Management of Inflammatory Bowel Disease. Endoscopy. 1999;31(2):152–157. doi: 10.1055/s-1999-13664.

10. Rustemovic N., Cukovic-Cavka S., Brinar M., Radić D., Opacic M., Ostojic R., Vucelic B. A Pilot Study of Transrectal Endoscopic Ultrasound Elastography in Inflammatory Bowel Disease. BMC Gastroenterol. 2011;11:113. doi: 10.1186/1471-230X-11-113.

11. Roushan N., Ebrahimi Daryani N., Azizi Z., Pournaghshband H., Niksirat A. Differentiation of Crohn’s Disease and Ulcerative Colitis Using Intestinal Wall Thickness of the Colon: A Diagnostic Accuracy Study of Endoscopic Ultrasonography. Med J Islam Repub Iran. 2019;33:57. doi: 10.34171/mjiri.33.57.

12. Ellrichmann M., Wietzke-Braun P., Dhar S., Nikolaus S., Arlt A., Bethge J. et al. Endoscopic Ultrasound of the Colon for the Differentiation of Crohn’s Disease and Ulcerative Colitis in Comparison with Healthy Controls. Aliment Pharmacol Ther. 2014;39(8):823–833. doi: 10.1111/apt.12671.

13. Pascu M., Roznowski A.B., Müller H.P., Adler A., Wiedenmann B., Dignass A.U. Clinical Relevance of Transabdominal Ultrasonography and Magnetic Resonance Imaging in Patients with Inflammatory Bowel Disease of the Terminal Ileum and Large Bowel. Inflamm Bowel Dis. 2004;10(4):373–382. doi: 10.1097/00054725-200407000-00008.

14. Arienti V., Campieri M., Boriani L., Gionchetti P., Califano C., Giancane S. et al. Management of Severe Ulcerative Colitis with the Help of High Resolution Ultrasonography. Am J Gastroenterol. 1996;91(10):2163–2169. Available at: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/8855741/.

15. Marmo R., Rotondano G., Piscopo R., Bianco M.A., Cipolletta L. MetaAnalysis: Capsule Enteroscopy vs. Conventional Modalities in Diagnosis of Small Bowel Diseases. Aliment Pharmacol Ther. 2005;22(7):595–604. doi: 10.1111/j.1365-2036.2005.02625.x.

16. Тертычный А.С., Шифрин О.С., Павлов П.В., Щукина О.Б., Киценко Ю.Е. Профилактика, ранняя диагностика и лечение колоректального рака: в фокусе воспалительные заболевания кишечника. Двадцать третья объединенная российская гастроэнтерологическая неделя. Эффективная фармакотерапия. Гастроэнтерология. 2018;1(3):54–60. Режим доступа: https://umedp.ru/articles/profilaktika_rannyaya_diagnostika_i_lechenie_kolorektalnogo_raka_v_fokuse_vospalitelnye_zabolevaniya.html.

17. Kim J.C., Yu C.S., Jung H.Y., Kim H.C., Kim S.Y., Park S.K. et al. Source of Errors in the Evaluation of Early Rectal Cancer by Endoluminal Ultrasonography. Dis Colon Rectum. 2001;44(9):1302–1309. doi: 10.1007/BF02234788.

18. Elrabat A.M., Ibraheem N.F., Maher M.M., Abozeid F.A., Abelrahman M.A. Value of Endoscopic Ultrasound in Prediction of Dysplasia in Ulcerative Colitis. EJIM. 2019;31:480–486. Available at: https://link.springer.com/content/pdf/10.4103/ejim.ejim_53_19.pdf.

19. Ong E.M., Ghazi L.J., Schwartz D.A., Mortelé K.J. Guidelines for Imaging of Crohn’s Perianal Fistulizing Disease. Inflamm Bowel Dis. 2015;21(4):731–736. doi: 10.1097/MIB.0000000000000367.

20. Botti F., Losco A., Viganò C., Oreggia B., Prati M., Contessini Avesani E. Imaging Techniques and Combined Medical and Surgical Treatment of Perianal Crohn’s Disease. J Ultrasound. 2013;18(1):19–35. doi: 10.1007/ s40477-013-0042-9.

21. Bargiggia S., Maconi G., Elli M., Molteni P., Ardizzone S., Parente F. et al. Sonographic Prevalence of Liver Steatosis and Biliary Tract Stones in Patients with Inflammatory Bowel Disease: Study of 511 Subjects at a Single Center. J Clin Gastroenterol. 2003;36(5):417–420. doi: 10.1097/00004836-200305000-00012

22. Malluta É.F., Maluf-Filho F., Leite A.Z.A., Ortiz-Agostinho C.L., Nishitokukado I., Andrade A.R. et al. Pancreatic Endosonographic Findings and Clinical Correlation in Crohn’s Disease. Clinics (Sao Paulo). 2019;74:e853. doi: 10.6061/clinics/2019/e853.

23. Лейшнер У. Аутоиммунные заболевания печени и перекрестный синдром. М.: Анахарсис; 2005. 176 с.

24. Григорьева Г.А., Мешалкина Н.Ю., Репина И.Б. Неспецифический язвенный колит и болезнь Крона: диагностика и лечение осложненных форм. Клинические перспективы гастроэнтерологии, гепатологии. 2002;(5):34–39.

25. Шерлок Ш., Дули Дж. Заболевания печени и желчных путей. М.: ГЭОТАРМедицина; 1999. 864 с. Режим доступа: http://medliter.ru/?page=get&id=010151.

26. Olsson R., Danielsson A., Järnerot G., Lindström E., Lööf L., Rolny P. et al. Prevalence of Primary Sclerosing Cholangitis in Patients with Ulcerative Colitis. Gastroenterology. 1991;100(5 Pt 1):1319–1323. Available at: https://www.gastrojournal.org/article/0016-5085(91)70019-T/pdf?referrer=https%3A%2F%2Fpubmed.ncbi.nlm.nih.gov%2F.

27. Кушнир И.Э. Внекишечные проявления хронических воспалительных заболеваний кишечника. Здоров’я України. 2007;7(1):64–67. Режим доступа: https://www.health-ua.com/article/17573-vnekishechnyeproyavleniya-hronicheskih-vospalitelnyh-zabolevanij-kishechni.

28. Тотолян Г.Г., Прушковская М.И., Соколов А.А., Модестова Е.В., Федоров И.Г., Петренко Н.В. и др. Случай диагностики перекрестного аутоиммунного поражения печени у больной неспецифическим язвенным колитом. Лечебное дело. 2009;(1):77–80. Режим доступа: https://cyberleninka.ru/article/n/sluchay-diagnostiki-perekrestnogo-autoimmunnogo-porazheniyapecheni-u-bolnoy-nespetsificheskim-yazvennym-kolitom.

29. Harbord M., Annese V., Vavricka S.R., Allez M., Barreiro-de Acosta M., Boberg K.M. et al. The First European Evidence-Based Consensus on Extra-Intestinal Manifestations in Inflammatory Bowel Disease. J Crohns Colitis. 2016;10(3):239–254. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjv213.

30. Ивашкин В.Т., Буеверов А.О. Аутоиммунные заболевания печени в практике клинициста. М.: М-Вести; 2001. 102 с.

31. Пазенко Е.В., Райхельсон К.Л., Кондрашина Э.А., Карев В.Е., Пальгова Л.К. Риск развития онкологических процессов при изолированном и сочетанном течении первичного склерозирущего холангита и воспалительных заболеваний кишечника. Клиническая больница. 2018;4(26):14–18. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=36817902.

32. Лазебник Л.Б., Рыбак В.С., Ильченко Л.Ю. Первичный склерозирующий холангит. Consilium Medicum. 2003;5(3):28–30. Режим доступа: http://polysalov.vipvrach.ru/download/Pervichnyj_sklerozirujucshij_holangit.pdf.

33. European Association for the Study of the Liver. EASL Clinical Practice Guidelines: Management of Cholestatic Liver Diseases. J Hepatol. 2009;51(2):237–267. doi: 10.1016/j.jhep.2009.04.009.

34. European Society of Gastrointestinal Endoscopy; European Association for the Study of the Liver. Role of Endoscopy in Primary Sclerosing Cholangitis: European Society of Gastrointestinal Endoscopy (ESGE) and European Association for the Study of the Liver (EASL) Clinical Guideline. J Hepatol. 2017;66(6):1265–1281. doi: 10.1016/j.jhep.2017.02.013.

35. Lutz H.H., Wasmuth H.E., Streetz K., Tacke F., Koch A., Luedde T. et al. Endoscopic Ultrasound as an Early Diagnostic Tool for Primary Sclerosing Cholangitis: A Prospective Pilot Study. Endoscopy. 2012;44(10):934–939. doi: 10.1055/s-0032-1309896.

36. Seyrig J.A., Jian R., Modigliani R., Golfain D., Florent C., Messing B., Bitoun A. Idiopathic Pancreatitis Associated with Inflammatory Bowel Disease. Dig Dis Sci. 1985;30(12):1121–1126. doi: 10.1007/BF01314044.

37. Haber C.J., Meltzer S.J., Present D.H., Korelitz B.I. Nature and Course of Pancreatitis Caused by 6-Mercaptopurine in the Treatment of Inflammatory Bowel Disease. Gastroenterology. 1986;91(4):982–986. doi: 10.1016/0016-5085(86)90703-1.

38. Sturdevant R.A., Singleton J.W., Deren J.L., Law D.H., McCleery J.L. Azathioprine-Related Pancreatitis in Patients with Crohn’s Disease. Gastroenterology. 1979;77(4 Pt 2):883–886. Available at: https://pubmed. ncbi.nlm.nih.gov/38178/.

39. Block M.B., Genant H.K., Kirsner J.B. Pancreatitis as an Adverse Reaction to Salicylazosulfapyridine. N Engl J Med. 1970;282(7):380–382. doi: 10.1056/NEJM197002122820710.

40. Corey W.A., Doebbeling B.N., DeJong K.J., Britigan B.E. MetronidazoleInduced Acute Pancreatitis. Rev Infect Dis. 1991;13(6):1213–1215. doi: 10.1093/clinids/13.6.1213.

41. Ball W.P., Baggenstoss A.H., Bargen J.A. Pancreatic Lesions Associated with Chronic Ulcerative Colitis. Arch Pathol (Chic). 1950;50(3):347–358. Available at: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/15433704/.

42. Barthet M., Lesavre N., Desplats S., Panuel M., Gasmi M., Bernard J.P. et al. Frequency and Characteristics of Pancreatitis in Patients with Inflammatory Bowel Disease. Pancreatology. 2006;6(5):464–471. doi: 10.1159/000094564.

43. Nedin D., Aleksandrova A. Pankreatitite pri vŭzplaitelnite chrevni zaboliavaniia i nashite nabliudeniia [Pancreatitis Accompanying Inflammatory Bowel Diseases, and Our Observations]. Khirurgiia (Sofiia). 2004;60(1): 12–17. (In Bulgarian). Available at: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/15704745/.

44. Inoue H., Shiraki K., Okano H., Deguchi M., Yamanaka T., Sakai T. et al. Acute Pancreatitis in Patients with Ulcerative Colitis. Dig Dis Sci. 2005;50(6):1064–1067. doi: 10.1007/s10620-005-2705-7.

45. Huang C., Lichtenstein D.R. Pancreatic and Biliary Tract Disorders in Inflammatory Bowel Disease. Gastrointest Endosc Clin N Am. 2002;12(3): 535–559. doi: 10.1016/s1052-5157(02)00009-0.

46. Raimondo M., Wallace M.B. Diagnosis of Early Chronic Pancreatitis by Endoscopic Ultrasound. Are We There Yet? JOP. 2004;5(1):1–7. Available at: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/14730117/.

47. Маев И.В., Кучерявый Ю.А. Болезни поджелудочной железы. М.: ГЭОТАРМедиа; 2009. 736 с. Режим доступа: https://www.rosmedlib.ru/book/ISBN9785970410028.html.

48. Охлобыстин А.В., Кучерявый Ю.А. Рекомендации Российской гастроэнтерологической ассоциации по диагностике и лечению хронического панкреатита (Проект). Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2013;23(1):66–87. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=19062193.

49. Ивашкин В.Т., Шифрин О.С., Соколина И. А. Хронический панкреатит и стеатоз поджелудочной железы. М.: Литтерра; 2012. 118 с. Режим доступа: https://spblib.ru/catalog/-/books/10946153-khronicheskiypankreatit-i-steatoz-podzheludochnyy-zhelezy.

50. Bornman P.C., Botha J.F., Ramos J.M., Smith M.D., Van der Merwe S., Watermeyer G.A., Ziady C.C. Guideline for the Diagnosis and Treatment of Chronic Pancreatitis. S Afr Med J. 2010;100(12 Pt 2):845–860. doi: 10.7196/samj.4530.

51. Frulloni L., Falconi M., Gabbrielli A., Gaia E., Graziani R., Pezzilli R. et al. Italian Consensus Guidelines for Chronic Pancreatitis. Dig Liver Dis. 2010;42(6 Suppl.):S381–S406. doi: 10.1016/S1590-8658(10)60682-2.

52. Lankisch P.G. Diagnosis of Chronic Pancreatitis. Lancet. 1998;351(9102):599–600. doi: 10.1016/S0140-6736(05)78589-5.

53. Kim D.H., Pickhardt P.J. Radiologic Assessment of Acute and Chronic Pancreatitis. Surg Clin North Am. 2007;87(6):1341–1358. doi: 10.1016/j.suc.2007.08.005.

54. Mortelé K.J., Rocha T.C., Streeter J.L., Taylor A.J. Multimodality Imaging of Pancreatic and Biliary Congenital Anomalies. Radiographics. 2006;26(3):715–731. doi: 10.1148/rg.263055164.

55. Badea R., Diaconu B. Contribution of Ultrasound to the Diagnosis of Chronic Pancreatitis and to Evaluating Its Main Complications. Rom J Gastroenterol. 2005;14(2):183–189. Available at: https://www.jgld.ro/jgld/index.php/jgld/article/view/2005.2.14.

56. Kalra M.K., Maher M.M., Sahani D.V., Digmurthy S., Saini S. Current Status of Imaging in Pancreatic Diseases. J Comput Assist Tomogr. 2002;26(5):661– 675. doi: 10.1097/00004728-200209000-00001.

57. Iglesias-García J., Lariño-Noia J., Lindkvist B., Domínguez-Muñoz J.E. Endoscopic Ultrasound in the Diagnosis of Chronic Pancreatitis. Rev Esp Enferm Dig. 2015;107(4):221–228. Available at: http://www.grupoaran.com/mrmUpdate/lecturaPDFfromXML.asp?IdArt=4621148&TO=RVN&Eng=1.

58. Kahl S., Glasbrenner B., Leodolter A., Pross M., Schulz H.U., Malfertheiner P. EUS in the Diagnosis of Early Chronic Pancreatitis: A Prospective FollowUp Study. Gastrointest Endosc. 2002;55(4):507–511. doi: 10.1067/mge.2002.122610.

59. Catalano M.F., Sahai A., Levy M., Romagnuolo J., Wiersema M., Brugge W. et al. EUS-Based Criteria for the Diagnosis of Chronic Pancreatitis: The Rosemont Classification. Gastrointest Endosc. 2009;69(7):1251–1261. doi: 10.1016/j.gie.2008.07.043.

60. Wiersema M.J., Hawes R.H., Lehman G.A., Kochman M.L., Sherman S., Kopecky K.K. Prospective Evaluation of Endoscopic Ultrasonography and Endoscopic Retrograde Cholangiopancreatography in Patients with Chronic Abdominal Pain of Suspected Pancreatic Origin. Endoscopy. 1993;25(9):555–564. doi: 10.1055/s-2007-1010405.

61. Lees W.R., Vallon A.G., Denyer M.E., Vahl S.P., Cotton P.B. Prospective Study of Ultrasonography in Chronic Pancreatic Disease. Br Med J. 1979;1(6157): 162–164. doi: 10.1136/bmj.1.6157.162.

62. Whitcomb D.C., Shimosegawa T., Chari S.T., Forsmark C.E., Frulloni L., Garg P. et al. International Consensus Statements on Early Chronic Pancreatitis. Recommendations from the Working Group for the International Consensus Guidelines for Chronic Pancreatitis in Collaboration with The International Association of Pancreatology, American Pancreatic Association, Japan Pancreas Society, PancreasFest Working Group and European Pancreatic Club. Pancreatology. 2018;18(5):516–527. doi: 10.1016/j.pan.2018.05.008.

63. Issa Y., Kempeneers M.A., van Santvoort H.C., Bollen T.L., Bipat S., Boermeester M.A. Diagnostic Performance of Imaging Modalities in Chronic Pancreatitis: A Systematic Review and Meta-Analysis. Eur Radiol. 2017;27(9):3820–3844. doi: 10.1007/s00330-016-4720-9.

64. Potamianos S., Koutroubakis I.E., Chatzicostas C., Rolles K., Burroughs A.K., Kouroumalis E.A. Idiopathic Fibrosing Pancreatitis and Crohn’s Disease: An Interesting Association. Eur J Gastroenterol Hepatol. 2000;12(9):1021– 1024. doi: 10.1097/00042737-200012090-00010.

65. Löhr J.M., Dominguez-Munoz E., Rosendahl J., Besselink M., Mayerle J., Lerch M.M. et al. United European Gastroenterology Evidence-Based Guidelines for the Diagnosis and Therapy of Chronic Pancreatitis (HaPanEU). United European Gastroenterol J. 2017;5(2):153–199. doi: 10.1177/2050640616684695.

66. Detlefsen S., Mohr Drewes A., Vyberg M., Klöppel G. Diagnosis of Autoimmune Pancreatitis by Core Needle Biopsy: Application of Six Microscopic Criteria. Virchows Arch. 2009;454(5):531–539. doi: 10.1007/s00428-009-0747-5.

67. Jasdanwala S., Babyatsky M. Crohn’s Disease and Acute Pancreatitis. A Review of Literature. JOP. 2015;16(2):136–142. doi: 10.6092/1590-8577/2951.

68. Park S.H., Kim D., Ye B.D., Yang S.K., Kim J.H., Yang D.H. et al. The Characteristics of Ulcerative Colitis Associated with Autoimmune Pancreatitis. J Clin Gastroenterol. 2013;47(6):520–525. doi: 10.1097/MCG.0b013e31827fd4a2.

69. Toda N., Akahane M., Kiryu S., Matsubara Y., Yamaji Y., Okamoto M. et al. Pancreas Duct Abnormalities in Patients with Ulcerative Colitis: A Magnetic Resonance Pancreatography Study. Inflamm Bowel Dis. 2005;11(10):903–908. doi: 10.1097/01.mib.0000183419.17563.17.

70. Heikius B., Niemelä S., Lehtola J., Karttunen T., Lähde S. Pancreatic Duct Abnormalities and Pancreatic Function in Patients with Chronic Inflammatory Bowel Disease. Scand J Gastroenterol. 1996;31(5):517–523. doi: 10.3109/00365529609006775.

71. Maconi G., Dominici R., Molteni M., Ardizzone S., Bosani M., Ferrara E. et al. Prevalence of Pancreatic Insufficiency in Inflammatory Bowel Diseases. Assessment by Fecal Elastase-1. Dig Dis Sci. 2008;53(1):262–70. doi: 10.1007/s10620-007-9852-y.

72. Heikius B., Niemelä S., Lehtola J., Karttunen T.J. Elevated Pancreatic Enzymes in Inflammatory Bowel Disease Are Associated with Extensive Disease. Am J Gastroenterol. 1999;94(4):1062–1069. doi: 10.1111/j.1572-0241.1999.01015.x.

73. Hameed A.M., Lam V.W., Pleass H.C. Significant Elevations of Serum Lipase Not Caused by Pancreatitis: A Systematic Review. HPB (Oxford). 2015;17(2): 99–112. doi: 10.1111/hpb.12277.

74. Fujii L.L., Levy M. EUS in the Diagnosis of Autoimmune Pancreatitis. Pancreapedia: Exocrine Pancreas Knowledge Base. 2013. doi: 10.3998/panc.2013.17.

75. Dong Y., D’Onofrio M., Hocke M., Jenssen C., Potthoff A., Atkinson N. et al. Autoimmune Pancreatitis: Imaging features. Endosc Ultrasound. 2018;7(3):196–203. doi: 10.4103/eus.eus_23_17.