Коморбидность болезней органов дыхания и заболеваний пародонта

В начале XXI в. сформировалась концепция «пародонтальной медицины», в рамках которой рассматривается двунаправленная связь патологии пародонта с системными заболеваниями организма. Существуют две гипотезы относительно возможности хронической инфекции пародонта способствовать развитию системного воспаления: 1) изменение микробиоценоза полости рта и воспаление пародонта приводят к увеличению бактериальной транслокации в системный кровоток, вызывая циркуляцию медиаторов воспаления и иммунных комплексов в другие органы и системы организма; 2) изменение микробиоценоза полости рта может привести к нарушениям и изменениям микробиома кишечника при пероральном приеме пародонтопатических организмов. Менее изучена взаимосвязь между заболеваниями пародонта и болезнями органов дыхания. Мы провели поиск в информационных базах Pubmed и Scopus статей, опубликованных до 31.01.2024 г., в которых рассматривалась эта взаимосвязь. Близость и непрерывность полости рта и дыхательных путей позволяет микробиому полости рта быть основным определяющим фактором легочного микробиома. Можно выделить и 2 основных пути транслокации пародонтальных бактерий в легкие - аэрогенный и аспирационный. Представленные в обзоре данные позволяют предполагать вероятную двунаправленную связь заболеваний пародонта с внутрибольничной пневмонией, новой коронавирусной инфекцией COVID-19 и ХОБЛ. Взаимосвязь между патологией пародонта и БА можно считать возможной, однако в ряде исследований эта связь не нашла подтверждения, что требует дальнейшего ее изучения. Связь заболеваний пародонта с внебольничной пневмонией практически не изучалась, однако возможна с учетом как прямого взаимодействия микробиоты полости рта и микробиоты по оси «рот - легкие», так и опосредованно по оси «рот - кишечник - легкие». Нехирургическое пародонтологическое лечение, вероятно, эффективно в лечении и профилактике заболеваний органов дыхания. Приведенные в обзоре данные свидетельствуют о важности здоровья пародонта и необходимости профилактики и лечения патологии пародонтита у пациентов пульмонологического профиля.

1. Янушевич ОО, Кузьмина ЭМ, Максимовский ЮМ, Малый АЮ, Дмитриева ЛА, Ревазова ЗЭ и др. Клинические рекомендации (протоколы лечения) при диагнозе «пародонтит». Режим доступа: https://minzdrav.gov-murman.ru/documents/poryadki-okazaniya-meditsinskoy-pomoshchi/8_parodontit.pdf.

2. Balta MG, Papathanasiou E, Blix IJ, Van Dyke TEHost Modulation and Treatment of Periodontal Disease. J Dent Res. 2021;100(8):798-809. https://doi.org/10.1177/0022034521995157.

3. Van Dyke TE, Starr JR. Unraveling the link between periodontitis and cardiovascular disease. J Am Heart Assoc. 2013;2(6):e000657. https://doi.org/10.1161/JAHA.113.000657.

4. Трухан ДИ, Трухан ЛЮ. Взаимоотношения болезней пародонта и сердечно-сосудистых заболеваний. Международный журнал сердца и сосудистых заболеваний. 2016;(11):15-24. https://doi.org/10.24412/2311-1623-2016-11-15-24.

5. Williams RC, Offenbacher S. Periodontal medicine: The emergence of a new branch of periodontology. Periodontology. 2000;23:9-12. https://doi.org/10.1034/j.1600-0757.2000.2230101.x.

6. Трухан ДИ,Трухан ЛЮ. Пародонтит и сердечно-сосудистые заболевания: параллельно или в одной связке? Consilium Medicum. 2015;17(5):73-79. Режим доступа: https://consilium.orscience.ru/2075-1753/article/view/94304.

7. Трухан ДИ, Трухан ЛЮ. Некоторые аспекты коморбидности пародонтита и сердечно-сосудистых заболеваний. Медицинский совет. 2015;(17):12-16. https://doi.org/10.21518/2079-701X-2015-17-12-16.

8. Трухан ДИ, Трухан ЛЮ, Иванова ДС. Коморбидность заболеваний сердечно-сосудистой системы и болезней органов пищеварения с изменениями органов и тканей полости рта. Клинический разбор в общей медицине. 2021;(3):6-17. https://doi.org/10.47407/kr2021.2.3.00044.

9. Сулимов АФ, Трухан ЛЮ, Тимашов ВН. Изменения органов и тканей полости рта при артериальной гипертензии и других заболеваниях сердечно-сосудистой системы. Справочник поликлинического врача. 2020;(1):39-42. Режим доступа: https://omnidoctor.ru/library/izdaniya-dlya-vrachey/spravochnik-poliklinicheskogo-vracha/spv2020/1-2020/izmeneniya-organov-i-tkaney-polosti-rta-pri-arterialnoy-gipertenzii-i-drugikh-zabolevaniyakh-serdech.

10. Трухан ДИ, Сулимов АФ, Трухан ЛЮ. Коморбидность артериальной гипертензии и пародонтита: стоматологическая гипертензия. Клинический разбор в общей медицине. 2023;4(6):62-68. https://doi.org/10.47407/kr2023.4.5.00273.

11. Трухан ДИ, Сулимов АФ, Трухан ЛЮ. Ассоциация артериальной гипертензии и патологии пародонта: обзор новых данных. Фарматека. 2023;30(9-10):40-51. https://doi.org/10.18565/pharmateca.2023.9-10.40-51.

12. Kuraji R, Sekino S, Kapila Y, Numabe Y. Periodontal disease-related nonalcoholic fatty liver disease and nonalcoholic steatohepatitis: An emerging concept of oral-liver axis. Periodontol. 2021;87:204-240. https://doi.org/10.1111/prd.12387.

13. Chen TP, Yu HC, Lin WY, Chang YC. The role of microbiome in the pathogenesis of oral-gut-liver axis between periodontitis and nonalcoholic fatty liver disease. J Dent Sci. 2023;18(3):972-975. https://doi.org/10.1016/j.jds.2023.03.012.

14. Potempa J, Mydel P, Koziel J. The case for periodontitis in the pathogenesis of rheumatic arthritis. Nat Rev Rheumatol. 2017;13:606-620. https://doi.org/10.1038/nrrheum.2017.132.

15. Kobayashi T, Bartold PM. Periodontitis and periodontopathic bacteria as risk factors for rheumatoid arthritis: A review of the last 10 years. Jpn Dent Sci Rev. 2023;59:263-272. https://doi.org/10.1016/j.jdsr.2023.08.002.

16. Li X, Kolltveit KM, Tronstad L, Olsen I. Systemic diseases caused by oral infection. Clin Microbiol Rev. 2000;13:547-558. https://doi.org/10.1128/CMR.13.4.547.

17. Yamazaki K. Oral-gut axis as a novel biological mechanism linking periodontal disease and systemic diseases: A review. Jpn Dent Sci Rev. 2023;59:273-280. https://doi.org/10.1016/j.jdsr.2023.08.003.

18. Mammen MJ, Scannapieco FA, Sethi S. Oral-lung microbiome interactions in lung diseases. Periodontol. 2020;83(1):234-241. https://doi.org/10.1111/prd.12301.

19. Dong J, Li W, Wang Q, Chen J, Zu Y, Zhou X, Guo Q. Relationships Between Oral Microecosystem and Respiratory Diseases. Front Mol Biosci. 2022;8:718222. https://doi.org/10.3389/fmolb.2021.718222.

20. Shi T, Wang J, Dong J, Hu P, Guo Q. Periodontopathogens Porphyromonas gingivalis and Fusobacterium nucleatum and Their Roles in the Progression of Respiratory Diseases. Pathogens. 2023;12(9):1110. https://doi.org/10.3390/pathogens12091110.

21. Zhang Z, Wen S, Liu J, Ouyang Y, Su Z, Chen D et al. Advances in the relationship between periodontopathogens and respiratory diseases (Review). Mol Med Rep. 2024;29(3):42. https://doi.org/10.3892/mmr.2024.13166.

22. Xiong K, Yang P, Cui Y, Li J, Li Y, Tang B. Research on the Association Between Periodontitis and COPD. Int J Chron Obstruct Pulmon Dis. 2023;18:1937-1948. https://doi.org/10.2147/COPD.S425172.

23. Moghadam SA, Shirzaiy M, Risbaf S. The Associations between Periodontitis and Respiratory Disease. J Nepal Health Res Counc. 2017;15(1):1-6. https://doi.org/10.3126/jnhrc.v15i1.18023.

24. Wu Z, Xiao C, Chen F, Wang Y, Guo Z. Pulmonary disease and periodontal health: a meta-analysis. Sleep Breath. 2022;26(4):1857-1868. https://doi.org/10.1007/s11325-022-02577-3.

25. El Attar MM, Zaghloup MZ, Elmenoufr HS. Role of periodontitis in hospital-acquired pneumonia. East Mediterr Health J. 2010;16(5):563-569. (In Russ.) Available at: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/20799559.

26. Gomes-Filho IS, de Oliveira TF, da Cruz SS, Passos-Soares Jde S, Trindade SC, Oliveira MT et al. Influence of periodontitis in the development of nosocomial pneumonia: a case control study. J Periodontol. 2014;85(5):e82-90. https://doi.org/10.1902/jop.2013.130369.

27. Almondes CMS, Souza LCD, Leite DFC, Rodrigues VP, Lopes FF, Cruz MCFND. Relationship between Periodontal Status and Ventilator- Associated Pneumonia. J Int Acad Periodontol. 2017;19(4):110-117. Available at: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/31473726.

28. Jerônimo LS, Abreu LG, Cunha FA, Esteves Lima RP. Association Between Periodontitis and Nosocomial Pneumonia: A Systematic Review and Meta-analysis of Observational Studies. Oral Health Prev Dent. 2020;18(1):11-17. https://doi.org/10.3290/j.ohpd.a44114.

29. Scannapieco FA, Giuliano KK, Baker D. Oral health status and the etiology and prevention of nonventilator hospital-associated pneumonia. Periodontol. 2022;89(1):51-58. https://doi.org/10.1111/prd.12423.

30. Okabe T, Kamiya Y, Kikuchi T, Goto H, Umemura M, Suzuki Y et al. Porphyromonas gingivalis Components/Secretions Synergistically Enhance Pneumonia Caused by Streptococcus pneumoniae in Mice. Int J Mol Sci. 2021;22(23):12704. https://doi.org/10.3390/ijms222312704.

31. Kim SJ, Kim K, Choi S, Chang J, Kim SM, Park SM, Cho HJ. Chronic periodontitis and community-acquired pneumonia: a population-based cohort study. BMC Pulm Med. 2019;19(1):268. https://doi.org/10.1186/s12890-019-1017-1.

32. Khan AA, Singh H, Bilal M, Ashraf MT. Microbiota, probiotics and respiratory infections: the three musketeers can tip off potential management of COVID-19. Am J Transl Res. 2O21;13(1O):10977-10993. Available at: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/34786037.

33. Трухан ДИ. Нарушения кишечного микробиоценоза: расширение сферы применения пробиотиков. Медицинский совет. 2022;16(7):132-143. https://doi.org/10.21518/2079-701X-2022-16-7-132-143.

34. Schmidt TS, Hayward MR, Coelho LP, Li SS, Costea PI, Voigt AY et al. Extensive transmission of microbes along the gastrointestinal tract. Elife. 2019;8:e42693. https://doi.org/10.7554/eLife.42693.

35. Yamazaki K, Kato T, Tsuboi Y, Miyauchi E, Suda W, Sato K et al. Oral Pathobiont-Induced Changes in Gut Microbiota Aggravate the Pathology of Nonalcoholic Fatty Liver Disease in Mice. Front Immunol. 2021;12:766170. https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.766170

36. Yamazaki K, Kamada N. Exploring the oral-gut linkage: Interrelationship between oral and systemic diseases. Mucosal Immunol. 2023;17(1):147-153. https//doi.org/10.1016/j.mucimm.2023.11.006.

37. Samuelson DR, Welsh DA, Shellito JE. Regulation of lung immunity and host defense by the intestinal microbiota. Front Microbiol. 2015;6:1085. https://doi.org/10.3389/fmicb.2015.01085.

38. McAleer JP, Kolls JK. Contributions of the intestinal microbiome in lung immunity. Eur J Immunol. 2018;48(1):39-49. https//doi.org/10.1002/eji.201646721.

39. Yang D, Xing Y, Song X, Qian Y. The impact of lung microbiota dysbiosis on inflammation. Immunology. 2020;159(2):156-166. https//doi.org/10.1111/imm.13139.

40. Woodall CA, McGeoch LJ, Hay AD, Hammond A. Respiratory tract infections and gut microbiome modifications: A systematic review. PLoS ONE. 2022;17(1):e0262057. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0262057.

41. Wang H, Wang Y. What Makes the Gut-Lung Axis Working? From the Perspective of Microbiota and Traditional Chinese Medicine. Can J Infect Dis Med Microbiol. 2024;2024:8640014. https://doi.org/10.1155/2024/8640014.

42. Трухан ДИ, Сулимов АФ, Трухан ЛЮ. Возможные ассоциации патологии пародонта и новой коронавирусной инфекции (COVID-19). Клинический разбор в общей медицине. 2022;(2):6-12. https//doi.org/10.47407/kr2022.3.2.00120.

43. Трухан ДИ. Новая коронавирусная инфекция (COVID-19) и заболевания / патологические состояния органов дыхания. Медицинский совет. 2022;16(18):154-161. https://doi.org/10.21518/2079-701X-2022-16-18-154-161.

44. Трухан ДИ, Сулимов АФ, Трухан ЛЮ. Изменения органов и тканей полости рта при новой коронавирусной инфекции (COVID-19). Consilium Medicum. 2022;24(5):349-357. https//doi.org/10.26442/20751753.2022.5.201755.

45. Трухан ДИ, Сулимов АФ, Трухан ЛЮ, Чусов ИС, Степанов ИН. Орофациальная боль в период пандемии новой коронавирусной инфекции (COVID-19). Клинический разбор в общей медицине. 2022;(4):54-65. https//doi.org/10.47407/kr2022.3.4.00153.

46. Baima G, Marruganti C, Sanz M, Aimetti M, Romandini M. Periodontitis and COVID-19: Biological Mechanisms and Meta-analyses of Epidemiological Evidence. J Dent Res. 2022;1O1(12):1430-144O. https://doi.org/10.1177/00220345221104725.

47. Molina A, Huck O, Herrera D, Montero E. The association between respiratory diseases and periodontitis: A systematic review and meta-analysis. J Clin Periodontol. 2023;50(6):842-887. https//doi.org/10.1111/jcpe.13767.

48. Al-Maweri SA, Alhajj MN, Halboub E, Tamimi F, Salleh NM, Al-Ak'hali MS et al. The impact of periodontal disease on the clinical outcomes of COVID-19: A systematic review and meta-analysis. BMC Oral Health. 2023;23(1):658. https://doi.org/10.1186/s12903-023-03378-0.

49. GomeS-Filho IS, Soledade-Marques KR, Seixas da Cruz S, de Santana Passos-Soares J, Trindade SC, Souza-Machado A et al. Does periodontal infection have an effect on severe asthma in adults? J Periodontol. 2014;85(6):e179-87. https://doi.org/10.1902/jop.2013.130509.

50. Soledade-Marques KR, Gomes-Filho IS, da Cruz SS, Passos-Soares JS, Trindade SC, Cerqueira EMM et al. Association between periodontitis and severe asthma in adults: A case-control study. Oral Dis. 2018;24(3):442-448. https//doi.org/10.1111/odi.12737.

51. Lopes MP, Cruz AA, Xavier MT, Stöcker A, Carvalho-Filho P, Miranda PM et al. Prevotella intermedia and periodontitis are associated with severe asthma. J Periodontol. 2020;91(1):46-54. https//doi.org/10.1002/JPER.19-0065.

52. Lee SW, Lim HJ, Lee E. Association Between Asthma and Periodontitis: Results From the Korean National Health and Nutrition Examination Survey. J Periodontol. 2017;88(6):575-581. https//doi.org/10.1902/jop.2017.160706.

53. Shen TC, Chang PY, Lin CL, Wei CC, Tu CY, Hsia TC et al. Risk of Periodontal Disease in Patients With Asthma: A Nationwide Population-Based Retrospective Cohort Study. J Periodontol. 2017;88(8):723-730. https://doi.org/10.1902/jop.2017.160414.

54. Khassawneh B, Alhabashneh R, Ibrahim F. The association between bronchial asthma and periodontitis: A case-control study in Jordan. J Asthma. 2019;56(4):404-410. https//doi.org/10.1080/02770903.2018.1466315.

55. Moeintaghavi A, Akbari A, Rezaeetalab F. Association between periodontitis and periodontal indices in newly diagnosed bronchial asthma. J Adv Periodontol Implant Dent. 2022;14(2):97-103. https//doi.org/10.34172/japid.2022.010.

56. Park SJ, Jung HJ, Park MW, Choi HG, Kim H, Wee JH. Association between Asthma and Periodontitis. Diagnostics (Basel). 2023;13(24):3637. https://doi.org/10.3390/diagnostics13243637.

57. Dwibedi N, Wiener RC, Findley PA, Shen C, Sambamoorthi U. Asthma, chronic obstructive pulmonary disease, tooth loss, and edentulism among adults in the United States: 2016 Behavioral Risk Factor Surveillance System survey. J Am Dent Assoc. 2020;151(10):735-744.e1. https://doi.org/10.1016/j.adaj.2019.07.032.

58. Moraschini V, Calasans-Maia JA, Calasans-Maia MD. Association between asthma and periodontal disease: A systematic review and meta-analysis. J Periodontol. 2018;89(4):440-455. https://doi.org/10.1902/jop.2017.170363.

59. Ferreira MKM, Ferreira RO, Castro MML, Magno MB, Almeida APCPSC, Fagundes NCF et al. Is there an association between asthma and periodontal disease among adults? Systematic review and meta-analysis. Life Sci. 2019;223:74-87. https//doi.org/10.1016/j.lfs.2019.03.005.

60. Tamiya H, Abe M, Nagase T, Mitani A. The Link between Periodontal Disease and Asthma: How Do These Two Diseases Affect Each Other? J Clin Med. 2023;12(21):6747. https://doi.org/10.3390/jcm12216747.

61. Gani F, Caminati M, Bellavia F, Baroso A, Faccioni P, Pancera P et al. Oral health in asthmatic patients: a review: Asthma and its therapy may impact on oral health. Clin Mol Allergy. 2020;18(1):22. https://doi.org/10.1186/s12948-020-00137-2.

62. Pacheco-Quito EM, Jaramillo J, Sarmiento-Ordoñez J, Cuenca-León K. Drugs Prescribed for Asthma and Their Adverse Effects on Dental Health. Dent J (Basel). 2023;11(5):113. https://doi.org/10.3390/dj11050113.

63. Shah PD, Badner VM, Moss KL. Association between asthma and periodontitis in the US adult population: A population-based observational epidemiological study. J Clin Periodontol. 2022;49(3):230-239. https://doi.org/10.1111/jcpe.13579.

64. Rivera R, Andriankaja OM, Perez CM, Joshipura K. Relationship between periodontal disease and asthma among overweight/obese adults. J Clin Periodontol. 2016;43(7):566-571. https://doi.org/10.1111/jcpe.12553.

65. Jiao R, Li W, Song J, Chen Z. Causal association between asthma and periodontitis: A two-sample Mendelian randomization analysis. Oral Dis. 2024;30(3):1564-1572. https://doi.org/10.1111/odi.14565.

66. Garcia RI, Nunn ME, Vokonas PS. Epidemiologic associations between periodontal disease and chronic obstructive pulmonary disease. Ann Periodontol. 2001;6(1):71-77. https://doi.org/10.1902/annals.2001.6.1.71.

67. Zeng XT, Tu ML, Liu DY, Zheng D, Zhang J, Leng W. Periodontal disease and risk of chronic obstructive pulmonary disease: a meta-analysis of observational studies. PLoS ONE. 2012;7(10):e46508. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0046508.

68. Shi Q, Zhang B, Xing H, Yang S, Xu J, Liu H. Patients with Chronic Obstructive Pulmonary Disease Suffer from Worse Periodontal Health-Evidence from a Meta-Analysis. Front Physiol. 2018;9:33. https://doi.org/10.3389/fphys.2018.00033.

69. Moeintaghavi A, Mohammadzadeh Lari S, Shiezadeh F, Mohammadian Z, Tajik S, Nasrabadi N. Relationship between periodontal variables and disease severity in patients with chronic obstructive pulmonary disease. J Adv Periodontol Implant Dent. 2018;10(1):1-7. https://doi.org/10.15171/japid.2018.001.

70. Kelly N, Winning L, Irwin C, Lundy FT, Linden D, McGarvey L et al. Periodontal status and chronic obstructive pulmonary disease (COPD) exacerbations: a systematic review. BMC Oral Health. 2021;21(1):425. https://doi.org/10.1186/s12903-021-01757-z.

71. Subbappa A, Lokesh KS, Chaya SK, Kaleem Ullah M, Siddaiah JB, Bhojraj N, Mahesh PA. Unmasking the Silent Threat: Periodontal Health's Impact on COPD Severity and Hospitalization. J Pers Med. 2023;13(12):1714. https://doi.org/10.3390/jpm13121714.

72. Satyanarayana D, Kulkarni S, Doshi D, Reddy MP, Khaled S, Srilatha A. Periodontal health status among chronic obstructive pulmonary disease with age- and gender-matched controls. J Indian Soc Periodontol. 2023;27(5):524-529. https://doi.org/10.4103/jisp.jisp_479_22.

73. Yang HJ, Zhang Z, Wang ZM. The Relationship Between Oral Microbiota and Chronic Obstructive Pulmonary Disease. Sichuan Da Xue Xue Bao Yi Xue Ban. 2023;54(1):54-60. https//doi.org/10.12182/202301605O2.

74. Liu S, Xie G, Chen M, He Y, Yu W, Chen X et al. Oral microbial dysbiosis in patients with periodontitis and chronic obstructive pulmonary disease. Front Cell Infect Microbiol. 2023;13:1121399. https://doi.org/10.3389/fcimb.2023.1121399.

75. Herrera D, Sanz M, Shapira L, Brotons C, Chapple I, Frese T, Graziani F et al. Association between periodontal diseases and cardiovascular diseases, diabetes and respiratory diseases: Consensus report of the Joint Workshop by the European Federation of Periodontology (EFP) and the European arm of the World Organization of Family Doctors (WONCA Europe). J Clin Periodontal. 2023;50(6):819-841. https//doi.org/10.1111/jcpe.13807.

76. Kouanda B, Sattar Z, Geraghty P. Periodontal Diseases: Major Exacerbators of Pulmonary Diseases? Pulm Med. 2021;2021:4712406. https://doi.org/10.1155/2021/4712406.

77. Scannapieco FA, Bush RB, Paju S. Associations between periodontal disease and risk for nosocomial bacterial pneumonia and chronic obstructive pulmonary disease. A systematic review. Ann Periodontol. 2003;8(1):54-69. https://doi.org/10.1902/annals.2003.8.1.54.