Аномалии слухового нерва у детей с CHARGE-синдромом

Синдром CHARGE – редкое генетическое заболевание, характеризующееся сочетанием врожденных дефектов. При CHARGE-синдроме наиболее часто встречаются аномалии слухового нерва (СН). Состояние СН имеет важное значение для кандидатов на кохлеарную имплантацию (КИ). Решение о проведении КИ является сложным в связи с наличием аномалий внутреннего уха, задержки развития и тяжелой сопутствующей патологии, что может повлиять на дальнейшую реабилитацию. Цель данной работы – провести анализ литературы по результатам слухоречевой реабилитации после КИ при аномалиях СН у пациентов с CHARGE-синдромом и представить два собственных клинических наблюдения детей с CHARGE-синдромом, которым была проведена КИ. На основании данных литературы и собственных клинических наблюдений показано, что обнаружение гипо-/аплазии СН не может быть абсолютным противопоказанием к КИ, поскольку проведение КИ принесло определенную пользу детям, участвовавшим в исследованиях. Результаты реабилитации значительно варьировались от простого улучшения связи с внешним миром, появления способности различать звуки окружающей среды до овладения устной речью. По данным собственных наблюдений, у обоих детей есть реакция на звуки, один откликается на имя, понимает простые фразы, второй использует в общении звуки и слоги, но в быту преимущественно пользуется жестами. Дети с CHARGE-синдромом нуждаются в наблюдении мультидисциплинарной команды специалистов. Повышение осведомленности врачей о значении раннего выявления нарушений слуха у детей с CHARGE-синдромом и возможностях ранней слухоречевой реабилитации детей является актуальной задачей.

1. Freeman SR, Sennaroglu L. Management of Cochlear Nerve Hypoplasia and Aplasia. Adv Otorhinolaryngol. 2018;81:81–92. https://doi.org/10.1159/000485542.

2. Blake KD, Prasad C. CHARGE syndrome. Orphanet J Rare Dis. 2006;1:34. https://doi.org/10.1186/1750-1172-1-34.

3. Vesseur A, Langereis M, Free R, Snik A, van Ravenswaaij-Arts C, Mylanus E. Influence of hearing loss and cognitive abilities on language development in CHARGE Syndrome. Am J Med Genet A. 2016;170(8):2022–2030. https://doi.org/10.1002/ajmg.a.37692.

4. Zentner GE, Layman WS, Martin DM, Scacheri PC. Molecular and phenotypic aspects of CHD7 mutation in CHARGE syndrome. Am J Med Genet A. 2010;152A(3):674–686. https://doi.org/10.1002/ajmg.a.33323.

5. Holcomb MA, Rumboldt Z, White DR. Cochlear nerve deficiency in children with CHARGE syndrome. Laryngoscope. 2013;123(3):793–796. https://doi.org/10.1002/lary.23682.

6. de Geus CM, Free RH, Verbist BM, Sival DA, Blake KD, Meiners LC, van Ravenswaaij-Arts CMA. Guidelines in CHARGE syndrome and the missing link: Cranial imaging. Am J Med Genet C Semin Med Genet. 2017;175(4): 450–464. https://doi.org/10.1002/ajmg.c.31593.

7. Amin N, Sethukumar P, Pai I, Rajput K, Nash R. Systematic review of cochlear implantation in CHARGE syndrome. Cochlear Implants Int. 2019;20(5):266–280. https://doi.org/10.1080/14670100.2019.1634857.

8. Hall BD. Choanal atresia and associated multiple anomalies. J Pediatr. 1979;95(3):395–398. https://doi.org/10.1016/s0022-3476(79)80513-2.

9. Hittner HM, Hirsch NJ, Kreh GM, Rudolph AJ. Colobomatous microphthalmia, heart disease, hearing loss, and mental retardation – a syndrome. J Pediatr. Ophthalmol Strabismus. 1979;16(2):122–128. https://doi.org/10.3928/0191-3913-19790301-10.

10. Pagon RA, Graham JM, Zonana J, Yong SL. Coloboma, congenital heart disease and choanal atresia with multiple anomalies: CHARGE syndrome. J Pediatr. 1981:99(2):223–227. https://doi.org/10.1016/s0022-3476(81)80454-4.

11. Blake KD, Russell-Eggitt IM, Morgan DW, Ratcliffe JM, Wyse RK. Who’s in CHARGE? Multidisciplinary management of patients with CHARGE association. Arch Dis Child. 1990;65(2):217–223. https://doi.org/10.1136/adc.65.2.217.

12. Blake KD, Davenport SLH, Hall BD, Hefner MA, Pagon RA, Williams MS. et al. CHARGE association: an update and review for the primary pediatrician. Clin Pediatr. 1998;37(3):159–173. https://doi.org/10.1177/000992289803700302.

13. Shah UK, Ohlms LA, Neault MW, Willson KD, McGuirt WF Jr, Hobbs N et al. Otologic management in children with the CHARGE association. Int J Pediatr Otorhinolaryngol. 1998;44(2):139–147. https://doi.org/10.1016/s0165-5876(98)00064-0.

14. Lalani SR, Safiullah AM, Fernbach SD, Harutyunyan KG, Thaller C, Peterson LE et al. Spectrum of CHD7 mutations in 110 individuals with CHARGE syndrome and genotype-phenotype correlation. Am J Hum Genet. 2006;78(2):303–314. https://doi.org/10.1086/500273.

15. Bergman JEH, Janssen N, Hoefsloot LH, Jongmans MC, Hofstra RM, van Ravenswaaij-Arts CM. CHD7 mutations and CHARGE syndrome: the clinical implications of an expanding phenotype. J Med Genet. 2011;48(5):334–342. https://doi.org/10.1136/jmg.2010.087106.

16. Issekutz KA, Graham JM Jr, Prasad C, Smith IM, Blake KD. An epidemiological analysis of CHARGE syndrome: preliminary results from a Canadian study. Am J Med Genet A. 2005;133A(3):309–317. https://doi.org/10.1002/ajmg.a.30560.

17. Ahmed M, Moon R, Prajapati RS, James E, Basson MA, Streit A. The chromatin remodelling factor Chd7 protects auditory neurons and sensory hair cells from stress-induced degeneration. Commun Biol. 2021;4(1):1260. https://doi.org/10.1038/s42003-021-02788-6.

18. Nie J, Ueda Y, Solivais AJ, Hashino E. CHD7 regulates otic lineage specification and hair cell differentiation in human inner ear organoids. Nat Commun. 2022;13(1):7053. https://doi.org/10.1038/s41467-022-34759-8.

19. Balow SA, Pierce LX, Zentner GE, Conrad PA, Davis S, Sabaawy HE et al. Knockdown of fbxl10/kdm2bb rescues chd7 morphant phenotype in a zebrafish model of CHARGE syndrome. Dev Biol. 2013;382(1):57–69. https://doi.org/10.1016/j.ydbio.2013.07.026.

20. Basson MA, van Ravenswaaij-Arts C. Functional Insights into Chromatin Remodelling from Studies on CHARGE Syndrome. Trends Genet. 2015;31(10):600–611. https://doi.org/10.1016/j.tig.2015.05.009.

21. Edwards BM, Kileny PR, Van Riper LA. CHARGE syndrome: a window of opportunity for audiologic intervention. Pediatrics. 2002;110(1 Pt 1):119–126. https://doi.org/10.1542/peds.110.1.119.

22. Hsu P, Ma A, Wilson M, Williams G, Curotta J, Munns CF, Mehr S. CHARGE syndrome: a review. J Paediatr Child Health. 2014;50(7):504–511. https://doi.org/10.1111/jpc.12497.

23. Hudson A, Trider CL, Blake K. CHARGE Syndrome. Pediatr Rev. 2017;38(1):56–59. https://doi.org/10.1542/pir.2016-0050.

24. Meisner JK, Martin DM. Congenital heart defects in CHARGE: The molecular role of CHD7 and effects on cardiac phenotype and clinical outcomes. Am J Med Genet C Semin Med Genet. 2020;184(1):81–89. https://doi.org/10.1002/ajmg.c.31761.

25. Jongmans MC, Admiraal RJ, van der Donk KP, Vissers LE, Baas AF, Kapusta L et al. CHARGE syndrome: the phenotypic spectrum of mutations in the CHD7 gene. J Med Genet. 2006;43(4):306–314. https://doi.org/10.1136/jmg.2005.036061.

26. Vesseur AC, Verbist BM, Westerlaan HE, Kloostra FJJ, Admiraal RJC, van Ravenswaaij-Arts CMA et al. CT findings of the temporal bone in CHARGE syndrome: aspects of importance in cochlear implant surgery. Eur Arch Otorhinolaryngol. 2016;273(12):4225–4240. https://doi.org/10.1007/s00405-016-4141-z.

27. Morimoto AK, Wiggins RH 3rd, Hudgins PA, Hedlund GL, Hamilton B, Mukherji SK et al. Hedlund GL, Hamilton B, Mukherji SK, Telian SA, Harnsberger HR.Absent semicircular canals in CHARGE syndrome: radiologic spectrum of findings. AJNR Am J Neuroradiol. 2006;27(8):1663–1671. Available at: https://www.ajnr.org/content/27/8/1663.long.

28. Young NM, Tournis E, Sandy J, Hoff SR, Ryan M. Outcomes and Time to Emergence of Auditory Skills After Cochlear Implantation of Children With Charge Syndrome. Otol Neurotol. 2017;38(8):1085–1091. https://doi.org/10.1097/MAO.0000000000001488.

29. Vincenti V, Di Lella F, Falcioni M, Negri M, Zanetti D. Cochlear implantation in children with CHARGE syndrome: a report of eight cases. Eur Arch Otorhinolaryngol. 2018;275(8):1987–1993. https://doi.org/10.1007/s00405-018-5053-x.

30. da Costa Monsanto R, Knoll RM, de Oliveira Penido N, Song G, Santos F, Paparella MM, Cureoglu S. Otopathologic Abnormalities in CHARGE Syndrome. Otolaryngol Head Neck Surg. 2022;166(2):363–372. https://doi.org/10.1177/01945998211008911.

31. Кузовков ВЕ, Сугарова СБ, Лиленко АС, Левин СВ, Корнева ЮС, Левина ЕА и др. Возможности трехмерной (3D) визуализации внутреннего уха при планировании хирургического этапа кохлеарной имплантации. Российская оториноларингология. 2024;23(2):44–52. https://doi.org/10.18692/1810-4800-2024-2-44-52.

32. Jang JH, Kim H, Mun HA, Choo OS, Park HY, Ha EJ, Choung YH. Can radiological measurements of cochlear nerve parameters predict cochlear implant outcome? Our experience in 87 ears. Clin Otolaryngol. 2019;44(6):1142–1146. https://doi.org/10.1111/coa.13419.

33. Birman CS, Powell HR, Gibson WP, Elliott EJ. Cochlear Implant Outcomes in Cochlea Nerve Aplasia and Hypoplasia. Otol Neurotol. 2016;37(5):438–445. https://doi.org/10.1097/MAO.0000000000000997.

34. Кузовков ВЕ, Сугарова СБ, Королева ИВ, Корнева ЮС, Лиленко АС, Танасчишина ВА. Перспективы кохлеарной имплантации у пациентов с дисплазией слухового нерва. Вестник оториноларингологии. 2023;88(4):66–72. https://doi.org/10.17116/otorino20228804166.

35. Broomfield SJ, Bruce IA, Henderson L, Ramsden RT, Green KM. Cochlear implantation in children with syndromic deafness. Int J Otorhinolaryngol. 2013;77(8):1312–1316. https://doi.org/10.1016/j.ijporl.2013.05.022.

36. Speaker RB, Roberston J, Simoes-Franklin C, Glynn F, Walshe P, Viani L. Quality of life outcomes in cochlear implantation of children with profound and multiple learning disability. Cochlear Implants Int. 2018;19(3):162–166. https://doi.org/10.1080/14670100.2018.1434451.

37. Lanson BG, Green JE, Roland JJT, Lalwani AK, Waltzman SB. Cochlear implantation in children with CHARGE syndrome: therapeutic decisions and outcomes. Laryngoscope. 2007;117(7):1260–1266. https://doi.org/10.1097/MLG.0b013e31806009c9.

38. Arndt S, Laszig R, Beck R, Schild C, Maier W, Birkenhäger R et al. Spectrum of hearing disorders and their management in children with CHARGE syndrome. Otol Neurotol. 2010;31(1):67–73. https://doi.org/10.1097/MAO.0b013e3181c0e972.

39. Birman CS, Brew JA, Gibson WP, Elliott EJ. CHARGE syndrome and Cochlear implantation: difficulties and outcomes in the pediatric population. Int J Pediatr Otorhinolaryngol. 2015;79(4):487–492. https://doi.org/10.1016/j.ijporl.2015.01.004.

40. Ricci G, Trabalzini F, Faralli M, D’Ascanio L, Cristi C, Molini E. Cochlear implantation in children with “CHARGE syndrome”: surgical options and outcomes. Eur Arch Otorhinolaryngol. 2014;271(3):489–493. https://doi.org/10.1007/s00405-013-2424-1.

41. Trevisi P, Ciorba A, Aimoni C, Bovo R, Martini A. Outcomes of long-term audiological rehabilitation in charge syndrome. Acta Otorhinolaryngol Ital. 2016;36(3):206–214. https://doi.org/10.14639/0392-100X-837.

42. Aragón-Ramos P, Pedrero-Escalas MF, Gavilán J, Pérez-Mora R, HerránMartin B, Lassaletta L. Auditory Skills following Cochlear Implantation in Children with the Charge Syndrome. Audiol Neurootol. 2019;24(3):139–146. https://doi.org/10.1159/000500659.

43. Rah YC, Lee JY, Suh MW, Park MK, Lee JH, Chang SO, Oh SH. Cochlear Implantation in Patients With CHARGE Syndrome. Ann Otol Rhinol Laryngol. 2016;125(11):924–930. https://doi.org/10.1177/0003489416665190.

44. Ahn JH, Lee KS. Outcomes of cochlear implantation in children with CHARGE syndrome. Acta Otolaryngol. 2013;133(11):1148–1153. https://doi.org/10.3109/00016489.2013.814155.

45. Vesseur A, Free R, Langereis M, Snels C, Snik A, Ravenswaaij-Arts Cv, Mylanus E. Suggestions for a guideline for cochlear implantation in CHARGE syndrome. Otol Neurotol. 2016;37(9):1275–1283. https://doi.org/10.1097/MAO.0000000000001177.

46. Young NM, Francine KM, Ryan ME, Tournis E, Yaras S. Pediatric cochlear implantation of children with eighth nerve deficiency. Int J Ped Otorhinolaryngol. 2012;76(10):1442–1448. https://doi.org/10.1016/j.ijporl.2012.06.019.

47. Дайхес НА, Зеликович ЕИ, Балакина АВ, Мачалов АС, Торопчина ЛВ, Кузнецов АО. Особенности диагностики и ведения ребенка с СHARGEсиндромом. Российская оториноларингология. 2022;21(3):112–121. https://doi.org/10.18692/1810-4800-2022-3-112-121.